Cresciuta nella California del Nord, ha studiato Belle Arti al California Institute of the Arts. Sceneggiatrice, produttrice, regista, ha debuttato alla regia con Il giardino delle vergini suicide, riadattando il romanzo Le vergini suicide di Jeffrey Eugenides. Nel film recitavano Kirsten Dust, Josh Hartnett, James Woods, Kathleen Turner. Con una première mondiale al Festival di Cannes, il film le è valso l’MTV Movie Award come Best New Filmmaker. L’opera successiva, Lost in Translation – L’amore tradotto, per Focus Features, è stato proiettato ai Festival di Toronto, Venezia, Telluride. Il film le ha portato un Oscar per la migliore sceneggiatura originale e la nomination per regia e miglior film (in qualità di produttrice). Il suo terzo film come sceneggiatrice, regista e produttrice, Marie Antoinette, in anteprima al Festival di Cannes, ha visto Kirsten Dust nel ruolo di protagonista, ed è valso un Oscar alla celebre costumista Milena Canonero. Il suo quarto film, Somewhere, ambientato nel leggendario Chateau Marmont di Los Angeles, di cui è produttrice, regista e sceneggiatrice, e nel quale recitano Stephen Dorff ed Elle Fanning, ha vinto il Leone d’oro a Venezia. Il lavoro successivo, The Bling Ring, basato su fatti realmente accaduti, segue un gruppo di teenager nella loro frenesia criminale a Hollywood Hills e ha tra i suoi interpreti Emma Watson, Leslie Mann, Taissa Farmiga, Katie Chang. A Very Murray Christmas (2015) è un film per la televisione statunitense da lei scritto, prodotto e diretto, distribuito da Netflix e interpretato da Bill Murray. L’inganno, da lei scritto e diretto, storia di un soldato nordista ferito che trova rifugio in un collegio femminile del sud durante la guerra di secessione americana, remake di The Beguiled, ha vinto il premio per la miglior regia al Festival di Cannes 2017. Nel 2020 ha prodotto e firmato On the Rocks con Bill Murray e Rashida Jones, e Priscilla (2023), biopic dedicato a Priscilla Presley presentato in concorso a Venezia. Nel 2025 ha inoltre realizzato il suo primo documentario, Marc by Sofia, dedicato a Marc Jacobs e presentato fuori concorso alla Mostra del Cinema di Venezia. La traviata al Teatro dell’Opera di Roma a maggio 2016 è stato il suo debutto alla regia di un’opera lirica.